Justice League Dark: Apokolips War er kulminationen på en historie, der startede i 2014 med Justice League: War. Jorden ligger i ruiner, mørket hersker og den intergalaktiske tyran Darkseid har vundet over heltene fra The Justice League efter en katastrofal aktion, der resulterede i tabet af adskillige helte. Det bliver op til de sørgelige rester af Justice League, Teen Titans og Suicide Squad at rejse sig fra støvet og lave en ny plan. En plan, der kan gøre en ende på krigen mod Darkseid én gang for alle!