Oliver er en ensom stum dreng, som er lidt anderledes end alle andre børn. Han længes efter en ven og søger trøst og tilflugt i sin allestedsnærværende mobiltelefon og tablet. Da et mystisk væsen bruger Olivers apparater mod ham for at bryde ind i vores verden, må Olivers forældre (Gillian Jacobs og John Gallagher Jr.) kæmpe for at redde deres søn fra monstret bag skærmen!
Come Play er baseret på kortfilmen Larry som synes at have hentet sin inspiration hos virkelige og uhyggelige internetfænomener som Slenderman og The Momo Challenge. En anden inspirationskilde er naturligvis klassikeren Poltergeist.